To, co zaczęło się jako jedna rzeźba na dziedzińcu, rosło, galeria po galerii i papież po papieżu, aż stało się kompleksem, który dziś przemierzają zwiedzający.

XVIII wiek: stawanie się muzeum

Papieże Klemens XIV i Pius VI sformalizowali rosnącą kolekcję rzeźb w Muzeum Pio-Clementino pod koniec XVIII wieku, pierwszy prawdziwy krok w stronę muzeum publicznego, zamiast prywatnej wystawy papieskiej.

XIX wiek: nowe kolekcje

Muzeum Etruskie (1837) i Muzeum Egipskie (1839) zostały dodane za papieża Grzegorza XVI, poszerzając kolekcję znacznie poza sztukę klasyczną i renesansową.

XX–XXI wiek

Dalsza reorganizacja, dodanie sztuki współczesnej o tematyce religijnej oraz stale rosnąca liczba zwiedzających sprawiły, że Muzea Watykańskie stały się jednym z najczęściej odwiedzanych kompleksów muzealnych na świecie.